Năm 1936 Kurosawa tham gia một khóa học làm đạo diễn tại một hãng phim lớn, hãng PCL (sau này là hãng phim Toho). Ông được tuyển dụng và trở thành trợ lý đạo diễn cho Kajiro Yamamoto. Sau tác phẩm đầu tay Sanshiro Sugata, những bộ phim tiếp theo do ông đạo diễn được làm dưới sự giám sát chặt chẽ của chính phủ Nhật thời chiến và đôi khi mang những chủ đề dân tộc chủ nghĩa. Một ví dụ là bộ phim The Most Beautiful được coi là bộ phim tuyên truyền cho việc phụ nữ Nhật tham gia lao động cho các nhà máy quân sự.

Tuy nhiên, ngay ở tác phẩm đầu tiên sau chiến tranh của ông, bộ phim No Regrets for Our Youth, Kurosawa đã chỉ trích chế độ cũ của Nhật Bản với câu chuyện của một người vợ có chồng là nhà hoạt động cánh tả bị chính quyền bắt vì niềm tin chính trị của mình. Kurosawa còn làm một số bộ phim khác về đề tài Nhật Bản hiện đại, đáng chú ý nhất là Drunken Angel và Stray Dog. Tuy nhiên bộ phim mang lại danh tiếng quốc tế cho Akira lại là Rashomon (La Sinh Môn), một bộ phim có đề tài lịch sử và đã giành giải Sư tử vàng tại Liên hoan phim Venice.

Trong giai đoạn làm nhiều phim nhất, từ cuối thập niên 1940 đến giữa thập niên 1960, Kurosawa thường cộng tác với một số người nhất định. Hayasaka Fumio sáng tác nhạc cho 7 phim của ông, trong đó có Rashomon (La Sinh Môn), Muốn sống và Bảy võ sĩ. Nhiều kịch bản phim như Throne of Blood, Seven Samurai và Ran (Loạn) được ông viết cùng Oguni Hideo. Muraki Yoshiro là chỉ đạo nghệ thuật cho phần lớn các phim của Kurosawa từ sau Stray Dog (1949) còn Nakai Asakazu đã quay cho Kurosawa tới 11 phim trong đó có Ikiru, Seven Samurai và Ran. Kurosawa cũng thường làm việc với các diễn viên như Shimura Takashi, Nakadai Tatsuya và Mifune Toshiro. Sự cộng tác giữa Kurosawa và Mifune bắt đầu từ bộ phim Drunken Angel (1948) và kết thúc là bộ phim năm 1965, Red Beard, là một trong những sự cộng tác giữa đạo diễn và diễn viên nổi tiếng nhất trong lịch sử điện ảnh.

Bộ phim Red Beard đánh dấu bước ngoặt trong sự nghiệp đạo diễn của Kurosawa khi đây là bộ phim cuối cùng ông làm với diễn viên Mifune Toshirō và cũng là bộ phim đen trắng cuối cùng của ông. Sau đó Kurosawa ký hợp đồng với hãng 20th Century Fox để làm bộ phim Tora! Tora! Tora! cho Hollywood nhưng cuối cùng ông lại bị thay thế bởi Masuda Toshio và Fukasaku Kinji. Các bộ phim tiếp theo của Kurosawa thường rất khó tìm được nguồn tài chính và thường phải làm ròng rã trong nhiều năm. Bộ phim đầu tiên trong số này, Dodesukaden, một tác phẩm về những người nghèo khổ sống ở bãi rác, đã không thành công.

Sau lần tự tử không thành, Kurosawa tiếp tục làm phim dù vẫn rất khó khăn trong việc tìm nguồn tài chính trong nước cho dù ông đã là một đạo diễn nổi tiếng thế giới. Dersu Uzala (1975), được làm tại Liên Xô với bối cảnh là vùng Siberi vào đầu thế kỷ XX là bộ phim duy nhất của Kurosawa được làm bên ngoài Nhật Bản và không dùng tiếng Nhật. Tác phẩm này đã giành giải Oscar cho Phim nói tiếng nước ngoài hay nhất. Một bộ phim khác của ông, Kagemusha, lại được đầu tư bởi những người ngưỡng mộ Kurosawa, đó là hai đạo diễn nổi tiếng George Lucas và Francis Ford Coppola. Còn Ran (1985), một chuyển thể của Akira từ tác phẩm nổi tiếng Vua Lear, lấy bối cảnh là Nhật Bản thời xưa, chỉ được hoàn thành với sự giúp đỡ của nhà sản xuất người Pháp Serge Silberman. Đây cũng là dự án điện ảnh lớn nhất của Kurosawa và ông phải mất cả một thập kỷ để lên kế hoạch và tìm nguồn tài chính, bộ phim thành công lớn và được coi là tác phẩm lớn cuối cùng của Kurosawa. Trong một lần trả lời phỏng vấn, Akira đã nói rằng Ran là bộ phim hay nhất ông đã từng làm[156].

Trong thập niên 1990 Kurosawa làm thêm 3 bộ phim nữa là Dreams, Rhapsody in August và Madadayo. Kurosawa qua đời sau một cơn đột quỵ ở Tokyo vào tuổi 88.

Sau cơn mưa (1998) là bộ phim được phát hành sau khi ông qua đời, bộ phim được đạo diễn bởi cộng sự thân thiết nhất của Kurosawa là Koizumi Takashi và có sự tham gia của Mifune Shiro (con trai của Toshiro). Kịch bản và lời thoại của bộ phim này đều do Kurosawa viết trước khi mất.